Это самое древнее церковное здание на Зарайской земле. Храм, построенный в конце XVII века, хотя и с утратами, сохранился до наших дней.
Первая Никольская церковь была бревенчатой. Ее  сложили  для  иконы Святителя Николая, принесенной из Корсуня (Херсонеса Таврического)  в 1225 году. Первые три столетия из своей долгой истории храм, как, впрочем, и другие здания в городе, был деревянным, и, наверное, не раз перестраивался.
В 1528 году начинается новый этап градостроительства в Зарайске – эпоха каменного зодчества. Тогда был возведен каменный Никольский храм, и началось сооружение кремля. Через полтора столетия церковное здание пришло в ветхость, и на смену ему,  по Указу Государя Федора Алексеевича,  в 1681 году воздвигли каменный пятиглавый Никольский собор.
За правым клиросом, в древнем киоте, в окружении свечей и лампад, стояла главная святыня собора — чудотворная икона Николы Зарайского. К ней стекались верующие для молитвы Великому Угоднику Божию.
Среди богомольцев были не только простые люди – крестьяне, ремесленники, купцы, но и  представители высшего сословия – родовитые дворяне, Великие князья и даже Государи. Известно, что икону Николы Зарайского чтил преподобный Сергий Радонежский и совершал перед ней молебны.  В Зарайск, на богомолье, приезжал царь Иван Грозный со своим сыном…
Хранитель великой православной святыни,  Никольский храм благоукрашался на пожертвования верующих. Р осписи покрывали стены и своды, изображения святых  находились даже на железных кованых дверях.  В XVIII  столетии в соборе появился великолепный барочный иконостас  с мотивами рокайля  и круглой скульптурой. Во второй половине XIX века  в храме обновили живопись и устроили новую кровлю.
Собор закрыли в 1919 году, и помещение отдали под музейную экспозицию. В то время убранство храма сохранялось в неприкосновенности. Но позже,  когда сюда переселился архив, а затем и склад,  разломали паперти, из собора исчезли иконы  в богатых окладах, церковная утварь, книги, резная скульптура, детали  иконостаса.
Последним настоятелем собора перед его закрытием был митрофорный протоиерей Иоанн Смирнов, пострадавший в годы гонений за веру Христову. Он был расстрелян на Бутовском полигоне 9 сентября 1937 года. В 2000 году Архиерейским Собором Р усской Православной Церкви о. Иоанн прославленн в лике новомучеников Р оссийских.
Духовное возрождение  Зарайского края началось с Никольского собора в 1990-х годах. 7 января 1992 г. в древних стенах впервые после долгих десятилетий звучали молитвы и торжественные песнопения Божественной литургии. Ныне церковный приход Никольского собора – самый многочисленный и активно развивающийся.  Год от года растет число прихожан,  при храме действует воскресная школа для детей, ведется  широкое социальное служение, развивается сотрудничество с государственными и общественными организациями в сфере образования и культуры.